第1部
舞台は、2017年9月1日のキングズ・クロス駅(『ハリー・ポッターと死の秘宝』の終章)からスタート。
ハリーとジニーは長男のジェームズ・シリウスと、次男のアルバス・セブルスを見送りに、9と4分の3番線に来ていた。新入生のアルバスは、スリザリンに組分けされるのではないかと怯えるが、父親に励まされホグワーツ特急に乗り込む。
ハリーは初めて乗ったホグワーツ特急の中でロンとハーマイオニーと友人になったが、アルバスは、ドラコ・マルフォイの息子スコーピウスと知り合い、意気投合。
スコーピウスは、「ヴォルデモートの子供」という噂を立てられ、傷ついていた。
二人はともにスリザリンに組分けされ、親友に。アルバスはハリーの息子ということで何かにつけて注目されたが、そのプレッシャーからか勉強もクィディッチもパッとせず、学校で孤立し、浮いた存在になっていった。
魔法省法執行部の部長になったハリーは、仕事の忙しさにかまけて、息子に何も問題はないと自分に言い聞かせる毎日。アルバスも学校での孤独や父親への引け目から、ハリーに反抗するようになっていく。
そんな中(2020年頃)アルバスは、自宅にやってきたエイモス・ディゴリーが、「魔法省に保管されている逆転時計を使って時間を巻き戻し、(三校対抗試合の第三の課題で殺された)息子のセドリックを取り戻して欲しい」とハリーに依頼するのを、盗み聞きしてしまう。
ハリーは断るが、アルバスは向こう見ずにも、父の代わりに自分が逆転時計で時間を操作し、セドリックを連れ帰ろうと決心。
親友のスコーピウスとともにホグワーツ特急から飛び降り、魔法省で逆転時計を入手。エイモスの姪と名乗るデルフィ―という魔女の助言で、過去の世界に向かうが・・・。
第2部
アルバスとスコーピウスが逆転時計で過去に介入したことによって、魔法界は大きく変わってしまう。ハリーは死に、セドリックは死喰い人になり、ヴォルデモートが支配する世界になっていた。。
果たしてこの世界を元通りにできるのか・・。
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